英迪拉搬入总理府后，经过一段时间的见习与磨炼，从家庭妇女一跃成为总理府的女主人和女管家。除了照顾父亲尼赫鲁的生活起居外，还要操持总理府的礼宾行政事务。英迪拉在总理府得到了全面锻炼，见习了如何当一国总理的方方面面。尼赫鲁出国访问时，因为夫人已故，总要带着英迪拉，让她充当国家“第一夫人”和总理政治助手的角色。她随父亲走访了许多国家，参加了一些重要的国际会议，使她了解世界形势，谙熟国际事务。在总理府，她还以女主人的身份接待并结识了不少国家的领导人。1949年10月，英迪拉随同尼赫鲁访问美国，在美国走访了不少地方，对该国印象深刻，但对东道主的做法很不满意。她当时就觉察美国有意软硬兼施拉印度结盟，要印度支持美国反苏反共的全球冷战战略。以后英迪拉又多次去过美国，得出个结论：对美国在外交上要谨慎从事。1953年，英迪拉在随尼赫鲁出席英国女王伊丽莎白的加冕典礼后，绕道苏联旅行了一个月，走访了不少地方。英迪拉的这次访问，在她走过的几个城市掀起一阵“英迪拉热”，当时在那些地方出生的一些婴儿有的甚至起名为“英迪拉”。英迪拉在这样的家庭经受的锻炼是多方面的。作为尼赫鲁的女儿，她随时可以与尼赫鲁讨论任何事情，经常与父亲交流对政务的看法，她还不时代表尼赫鲁出席一些会议或跟随尼赫鲁参加竞选活动。有时一些议员或国大党党员要求会见尼赫鲁，但因故未能如愿，便由她出面接待，了解对方的想法，把他们的意见整理后转告尼赫鲁。在印度第一届大选前夕，为帮助尼赫鲁竞选，也为帮助自己的丈夫费罗兹竞选，她不畏艰难险阻，足迹遍及全印度的穷乡僻壤，有时甚至冒着生命危险。一次，英迪拉乘着一辆简陋的吉普车，行程15200英里，共作了160次公开演讲，当她在一个边远小村庄临时搭起的讲台上发表演讲时，反对派组织的群众在骚乱中向她扔砖头石子，一颗鹅卵石击中了她的太阳穴，鲜血直流。英迪拉面不改色，她撩起莎丽的一角，捂住伤处，继续演讲，那慷慨激昂的言辞以及临危不惧的气魄，令在场的群众为之深深折服。1958年，英迪拉当选为国大党议会局成员，次年在那加浦尔国大党年会上当选为国大党主席，成为印度举国公认的仅次于尼赫鲁的二号领导人。英迪拉担任国大党主席是她政治生涯中的第一件大事，也是她以后担任印度总理的一次重要实践。就在英迪拉政治地位节节攀升时，1960年9月8日，费罗兹因心脏病猝死。英迪拉安葬完丈夫后，强忍悲痛恢复了一切公务。随着费罗兹的逝世，她和父亲更加相依为命了。可是尼赫鲁的健康也每况愈下，终于在1964年5月逝世。这是英迪拉遭遇的又一次重大打击，她悲痛欲绝。印度政坛中，尼赫鲁一死，谁将是他的继承人问题提上议事日程。最后尼赫鲁末届政府的不管部部长夏斯特里当上了议会党团领袖，正式成为尼赫鲁的继承人。在新政府里，英迪拉是惟一的新部长，按照她自己的选择，任新闻广播部部长，在内阁成员中排名第四，还参加了内阁紧急委员会，年仅47岁。英迪拉担任部长后搬出了总理府，在沙夫达尔琼路安顿了新家。之后她立即宣布，将像她父亲一样每天上午8点至9点接待来访者，这显然也是她为日后当总理的一种热身操练，因为尼赫鲁当总理时也是这样做的。任新闻广播部部长的英迪拉，控制着国家宣传机器，也做了一些改革，人们认为实际上她的政绩平平，但她习惯张扬与炒作，加之宣传机构在手，露面机会远超过其他阁员。1964年10月，苏联领导人赫鲁晓夫下台。英迪拉得知消息后，决定去一趟莫斯科，了解苏联人事变动对印苏关系的影响。英迪拉成了赫鲁晓夫倒台后第一个到达莫斯科的外国政治家，她得到苏联部长会议主席柯西金的当面承诺：苏联对印度政策不会改变，而且苏联将继续向印度提供经济和军事援助。次年2月，她代表夏斯特里去莫斯科，向苏联保证印度不会脱离不结盟运动。此外，英迪拉还访问了美国、法国、南斯拉夫、蒙古、缅甸等国，通过这些活动，提高了她在国内外的知名度。此外，英迪拉对纯属内政部职能范围的一些事务也颇为关心。当印度南部地区出现抗议中央语言政策的暴力行动时，她在未受中央委派的情况下亲自出马，同地方当局和闹事者头目分别谈话，平息了骚乱，显示了她高超的调解能力。在1965年9月爆发的第二次印度和巴基斯坦的战争中，英迪拉亲赴前线斯利那加。当时传说印巴两国军队已在该地区交火，有人劝她立即返回新德里，但她执意出席正在举行的“克什米尔邦内阁会议”，要求中央政府尽快采取行动。
